横須賀美術館は、市制100周年を記念し、2007年に開館しました。建物は、県立観音崎公園の豊かな緑が三方を囲み、目の前には東京湾が広がる恵まれた環境の中にあります。館内でも常に周囲の自然が感じられるよう、天井や側面に大小の丸穴が開けられ、開放的な空間となっています。山と海のどちらからも自由に館内に出入りすることができるので、灯台や砲台跡などをめぐりながら、自然と歴史と美術の深いつながりを感じることができます。

1階の企画展示室では、海外の美術、日本の近現代美術など変化に富んだ企画展を開催しています（年6回程度展示替え）。地階の所蔵品展示室とギャラリーでは、年4回の展示替えを行い、朝井閑右衛門室をはじめとした横須賀美術館の所蔵作品を、さまざまな角度から親しみやすく紹介しています。また、谷内六郎館では、代表作《週刊新潮表紙絵》1300余点を中心に、横須賀・鴨居にアトリエを構えた谷内六郎のさまざまな世界を紹介しています。